ارزیابی اثرات آلودگی های انگلی روی فاکتورهای خونی، ایمنی، استرس و بافت آبشش ماهی فیتوفاگ (Hypophthalmichthys molitrix)

نوع مقاله : بیماری ها

نویسندگان

1 گروه شیلات، واحد لاهیجان، دانشگاه آزاد اسلامی، لاهیجان، ایران

2 پژوهشکده آبزی پروری آب های داخلی، موسسه تحقیقات علوم شیلاتی کشور، سازمان تحقیقات، آموزش و ترویج کشاورزی، بندرانزلی، ایران

چکیده

 به ­دلیل تلفات بچه ­ماهیان فیتوفاگ در طی یک دوره پرورش از اردیبهشت تا اواخر مرداد ماه 1396 از 3 مزرعه (هر یک با 3 استخر):
1) ­آلوده به انگل، 2) ­به ظاهرسالم، 3) ­مبتلا به عوامل ناشناخته تلفات، بچه ­ماهیان فیتوفاگ مزارع پرورش ماهیان گرمابی شهرستان رشت نمونه­ برداری صورت گرفت (از هر مزرعه 30 عدد). نمونه ­ها به­ صورت زنده به آزمایشگاه منتقل شدند. در آزمایشگاه ابتدا عمل خونگیری به ­منظور اندازه ­گیری فاکتورهای خونی،­ ایمنی و استرس با قطع ساقه­ دمی انجام گرفت. سپس ماهیان زیست­ سنجی شده و بررسی­ های انگل ­شناسی و بافت شناسی آبشش صورت پذیرفت. ­از گروه ماهیان آلوده به انگل­Diplostomum spathaceum ، Dactylogyrus sp.، Chilodonella sp. و Trichodina sp. و در گروه ماهیان مبتلا به عوامل ناشناخته تلفات فقط Dactylogyrus sp. در زیر میکروسکوپ مشاهده شدند. نتایج نشان داد که سطوح گلبول­ های ­سفید، گلبول ­های ­قرمز، هموگلوبین ­سرم، هماتوکریت، لایزوزیم، ایمنوگلوبولین  کل در گروه ماهیان مبتلا به سندرم، در گروه ماهیان آلوده به انگل گلوکز، کورتیزول و در گروه ماهیان سالم IgM بیش ­ترین بود. از لحاظ بافت­ شناسی آبشش در گروه ماهیان ­آلوده به انگل و ماهیان مبتلا به عوامل ناشناخته بیش ­ترین ضایعات دیده شد. ضمن این­ که به ­کمک بافت­ شناسی از آبشش ماهیان آلوده به­ انگل Dactylogyrus، Trichodina وTrichophyra  و در ماهیان مبتلا به سندرم ناشناخته انگل­ های Dactylogyrus و اسپور تک ­یاخته­ ای Dermocystidium دیده شدند. در مجموع نتایج نشان داد که وضعیت سلامتی ماهیان فیتوفاگ تحت تاثیر عوامل انگی قرار می­ گیرد
.

کلیدواژه‌ها


عنوان مقاله [English]

Assess the impact of parasitic infections on blood factors, immunity and stress and gill tissue of silver carp (Hypophthalmichthys molitrix)

نویسندگان [English]

  • Javid Moharrami 1
  • Hossein Khara 1
  • Mohaddeseh Ahmadnejad 2
1 Department of Fisheries, Lahijan Branch, Islamic Azad University, Lahijan, Iran
2 2- Iranian Fisheries Science Research Institute, Inland Waters Aquaculture Research Center, Agricultural Research Education and Extension Organization (AREEO), Bandar Anzali, Iran
چکیده [English]

Due to silver carp fry mortality in Rasht city from April to August 2017, 90 fish from 3 farms were sampled.  Samples collected from 3 pools in each farm. They were included 1- infected to parasite, 2- Blood samples were taken to measure blood factors, immunity and stress. Blood samples were collected using caudal fin cutting to measure blood factors, immunity parameters, and stress factor. Then fish weight and length were measured. Also parasitology and gill histology examinations were done. Diplostomum spathaceum, Dactyloyrus sp, Chilodonella sp and Trichodina sp were find in fish samples.  In fish belong to unknown syndrome group, just Dactylogyrus was seen. The highest WBC, RBC, Hb, Hct, lysozyme and total immunoglobulin were seen in group with unknown causes, also the highest Glucose and Cortisol were seen in infected group and the highest Igm was seen in safe group. Histology studies showed the most gill injuries in infected group and group with unknown causes. Moreover, parasites were included Dactylogyrus, Trichodina and Trichopyra. Also Dactylogyrus and Desmocystidium spore were observed in group with unknown causes.  Totally, the results should that silver carp health status is influenced by fish parasites.

کلیدواژه‌ها [English]

  • Silver carp (Hypophthalmichthys molitrix)
  • Parasite
  • Hematological factors
  • Gill tissue
  1. ابراهیمی،م.ح.؛ایمان­پور، م.ر. وعدلو،م.ن.، 1390. اثرات دما بر رشد، بازماندگی و بعضی فاکتورهای خونی در ماهی گورامی عظیم الجثه (Osphronemus goramy). مجله زیست شناسی ایران. جلد 24، شماره 5، صفحات 648 تا 654.
  2. امیدوار، ص.؛ قاسمی، م.؛ امیدوار، ز.؛ حقیقی­ کارسیدانی، س. و زلفی ­نژاد،ک.، 1395. تغییرات شاخص­ های خونی و ایمنی ماهی سفید دریای خزر (Rutilus frisii kutum) در مواجهه با رابدو ویروس کارپیو. نشریه توسعه آبزی­ پروری. شماره 4، صفحات 27 تا 38.
  3. اورمزدی، ه.، 1378. تک یاخته­ شناسی پزشکی. انتشارات جهاد دانشگاهی. 329 صفحه.
  4. بهمنی، م. و کاظمی، ر.، 1377. مطالعه بافت­ شناسی روی گناد تاس ­ماهیان پرورشی جوان. مجله علمی شیلات ایران. شماره 1، صفحات 1 تا 16.
  5. پوستی، آ.؛ ادیب ­مرادی، م. و فضیلی، آ.، 1382. بافت­ شناسی مقایسه ­ای و تکنیک‌های بافت­ شناسی. انتشارات دانشگاه تهران. 546 صفحه.
  6. جلالی­ جعفری، ب.، ١٣٧٧. انگل­ ها و بیماری­ های انگلی ماهیان آب شیرین. انتشارات معاونت تکثیر و پرورش آبزیان، شیلات ایران. ٥٦٤ صفحه.
  7. جمال­ زادفلاح، ف.؛ خارا،ح.؛ دقیق­ روحی، ج. وصیادبورانی، م.، 1393. اثر آلودگی­ های انگلی روی برخی فاکتورهای خونی اردک ماهی (Esox lucius) تالاب انزلی. مجله پژوهش­ های جانوری (مجله زیست شناسی ایران). شماره 1، صفحات 22 تا 36.
  8. حسین­ پورحموله، مپیغان، ر. ومحمدیان، ب.، 1389. بررسی ضایعات آبششی ناشی از آلودگی انگلی در ماهیان کپور علفخوار (Ctenopharyngodon idella). مجله زیست ­شناسی دریا (بیولوژی دریا). دوره 2، شماره 1، صفحات 47 تا 55.
  9. حلاجیان، ع.؛ کاظمی، ر.؛ محسنی، م.؛ دژندیان، س.؛ یوسفی جوردهی، آ.؛ بهمنی، م.؛ پوردهقانی، م.؛ یزدانی، م.ع. و یگانه، ه.، 1390. تکه ­برداری به­ روش جراحی و مطالعه بافت ­شناسی گناد تاس ­ماهی ایرانی (Acipenser persicus) پرورشی. مجله تحقیقات دامپزشکی. شماره 3، صفحات 229 تا 233.
  10. حیات­ بخش، م.ر.؛ خارا، ح.؛ صیادبورانی، م.؛ احمدنژاد، م.؛ دقیق­ روحی، ج.؛ موحد، ر. و رهبر، م.، 1390. بررسی فاکتورهای خونی ماهی سیم دریای خزر (Abramis brama orientalis) (سواحل بندر انزلی). مجله علوم زیستی. شماره 2، صفحات 47 تا 57.
  11. خارا، ح.؛ رشیدی­ کارسالاری، ز.؛ سعیدی، ع.ا.؛ بهروزی، ش.؛ رهبر، م. و احمدنژاد، م.، 1390. بررسی شیوع آلودگی­ های انگلی ماهی سفید (Rutilus frisii kutum) مهاجر به رودخانه تجن و تاثیر آن­ ها روی برخی فاکتورهای خونی. زیست شناسی دریا (بیولوژی دریا). شماره 9، صفحات 31 تا 39.
  12. رشیدی، ز.، 1386. اثر آلودگی­ های انگلی روی برخی فاکتورهای خونی ماهی سفید مهاجر به رودخانه تجن. پایان ­نامه کارشناسی ارشد. دانشگاه آزاد اسلامی واحد لاهیجان. 145 صفحه.
  13. رعنای­ اخوان، س.؛اسلاملو، خ. و جمال­ زادفلاح، ف.، 1391. اثر استرس­ های حاد بر تغییرات کورتیزول، آنتی­ پروتئاز و پارامترهای خونی ماهیان طلائی (Carassius auratus). مجله توسعه آبزی­ پروری. شماره 2، صفحات 23 تا 35.
  14. سارنگ، ا.، 1385. بررسی تغییرات خونی سیاه­ ماهی (Capoeta capoeta gracilis) آلوده به انگل Clinostomum complanatum در رودخانه شیرود. پایان­ نامه کارشناسی­ ارشد. دانشگاه آزاد اسلامی واحد لاهیجان. 115 صفحه.
  15. ستاری، م.، 1381. ماهی­ شناسی (1) تشریح و فیزیولوژی. انتشارات نقش مهر. 659 صفحه.
  16. شاهسونی، د.؛ وثوقی، غ.ح. و خضرایی ­نیا، پ.، 1380. تعیین برخی شاخص ­های خونی ماهیان خاویاری انگشت قد (قره­ برون و ازون­ برون) در استان گیلان. مجله پژوهش و سازندگی. شماره 50، صفحات 14 تا 18.
  17. عباسی، ک.؛ مرادخواه، س. و سرپناه، ا.ن.، 1386. شناسایی و توزیع فون ماهیان در رودخانه سیاه درویشان (حوضه تالاب انزلی). مجله پژوهش و سازندگی. شماره 19، صفحات 27 تا 39.
  18. فریدپاک، ف.، 1385. تکثیر مصنوعی و پرورش ماهی­ های گرمابی. انتشارات علمی آبزیان. 298 صفحه.
  19. فیضی، ز.؛ جلالی­ جعفری، ب. و نبی ­زاده، ف.، 1392. بررسی انگل­ های مونوژن ماهیان آب شیرین در برخی از استخرهای پرورشی در سطح استان اصفهان. نشریه دامپزشکی (پژوهش و سازندگی). شماره 99، صفحات 2 تا 7.
  20. کاظمی، ر.؛ پوردهقانی، م.؛ یوسفی­ جوردهی، ا.؛ یار محمدی، م. و نصری­ تجن، م.، 1389. فیزیولوژی دستگاه گردش خون آبزیان و فنون کاربردی خون­ شناسی ماهیان. انتشارات بازرگان رشت. 194 صفحه.
  21. کبریتی،م.؛پیغان،ر. ومحمدیان،ب.، 1389. بررسی تلفات و ضایعات پاتولوژیکی ناشی از حمام نمک 24 ساعته در آبشش ماهیان انگشت­ قد کپور نقره ­ای (Hypophthalmichthys molitrix). فصلنامه تالاب. دوره 6، شماره 2، صفحات 49 تا 56.
  22. کوهکن، ا.، 1395. آسیب­ شناسی بافت آبشش ماهی بنی (Barbus sharpeyi) در مواجهه با سطوح مختلف شوری. مجله پاتوبیولوژی مقایسه­ ای. شماره 1، صفحات 1855 تا 1862.
  23. گلچین­ منشادی، ع.ر.؛ عامری، م. و صادقی ­لیمنجوب، ر.، 1394. بررسی ضایعات آسیب­ شناسی بافتی جراحات ایجاد شده در ماهی فیتوفاگ (Hypophthalichthys molitrix) و ماهی آمور (Ctenopharyngodon idella) آلوده به انگل لرنئه ­آ سیپریناسه ­آ در برخی از مزارع پرورشی ماهیان گرمابی شهرستان شوشتر. مجله پاتوبیولوژی مقایسه ­ای ایران. دوره 12، شماره 3، صفحات 1699 تا 1706.
  24. گلچین­ منشادی، ع.ر. و خاج. ح.، 1395. مطالعه تغییرات برخی از فاکتور‌‌های خونی ماهی حمری (Carasobarbus luteus) و مقایسه آن با ماهیان آلوده به مرحله لاروی انگل کنتراسکوم. آسیب­ شناسی درمانگاهی دامپزشکی. دوره 37، شماره 1، صفحات 29 تا 37.
  25. مظاهری­ کوهانستانی، ز.؛ حاجی­ مرادلو، ع.م. و قربانی، ر.، 1396. بررسی پارامترهای خونی سیاه­ ماهیان (Capoeta capoeta gracilis) آلوده به انگل پوستودیپلوستومم کوتیکولا (Posthodiplostomum cuticola) نهر زرین­ گل استان گلستان. مجله زیست­ شناسی جانوری تجربی. شماره 1، صفحات 70 تا 93.
  26. موحد، ر.؛ خارا، ح.؛ صیادبورانی، م.؛ احمدنژاد، م. و رهبر، م.، 1393. بررسی ارتباط بین آلودگی انگلی و فاکتورهای خونی سوف سفید (Sander lucioperca) صید شده از سواحل بندر انزلی. مجله آبزیان و شیلات. شماره 18، صفحات 65 تا 76.
  27. واحدی، ز. و پازوکی، ج1396. ضایعات ناشی از انگل­ های منوژن بر روی بافت آبشش و سلول­ های کلراید ماهی سفید دریای خزر. نشریه دامپزشکی (پژوهش و سازندگی). شماره 114، صفحات 162 تا 172.
  28. Abdel-Tawwab, M.; Mousa, M.A.A.; Sharaf, S.M. and Ahmad, M.H., 2005. Effect of Crowding Stress on Some Physiological Functions of Nile Tilapia, Oreochromis niloticus (L.) Fed Different Dietary Protein Levels. International Journal of Zoological Research. Vol. 1, No. 1, pp: 41-47.
  29. Abreu, J.S.; Sanabria-Ochoa, A.I.; Goncalves, F.D. and Urbinati, E.C., 2008. Stress responses of jovenile Matrinxa (Brycon amazonicus) after transport in a closed system under different loading densities. Ciencia Rural. Vol. 38, No. 5, pp: 1413-1417.
  30. Acerete, L.; Balasch, J.C.; Espinosa, E.; Josa, A. and Tort, L., 2004. Physiological responses in Eurasian perch (Perca fluviayilis) Subjected to stress by transport and handling. Aquaculture. Vol. 237, pp: 167-178.
  31. Achuthan Nair, G. and Balakrishnan Nair, N., 1983. Effect of infestation with the Isopod, Alitropus Typus M. Edwards (Crustacea; Flabellifera; Aegidae) on the Hematological Parameters of the Host fish Channa sriatus (Bloch). Aquaculture. Vol. 30, pp: 11-19.
  32. Affonso, E.G.; Silva, E.C.; Tavares-Dias, M.; Menezes, G.C.; Carvalho, S.M.; Nunes, E.S.S.; Ituassu, D.R.; Roubach, R.; Ono, E.A.; Fim, J.D.I. and Marcon, J.L., 2007. Effect of high level of dietary vitamin C on the blood responses of matrinxa (Brycon amazonicus). Comprative Biochemistry and physiology. Vol. 147, pp: 383-388.
  33. Akhundov, M.M. and Fedorov, K., 1995. Effect of exogenous estradiol on ovarian development in juvenile starlet (Acipenser ruthenus). Journal of Ichthyology. Vol. 33, pp: 109-120.
  34. Alvarez-Pellitero, P., 2008. Fish immunity and parasite infections: from innate immunity to immunoprophylactic prospects. Veterinary Immunology and Immunopathology. Vol. 126, pp: 171-198.
  35. Amar, E.C.; Kiron, V.; Satoh, S.; Okamoto, N. and Watanabe, T., 2000. Effects of dietary b-carotene on the immune response of rainbow trout (Oncorhynchus mykiss). Fisheries Science. Vol. 66, pp: 1068-1075.
  36. Antonio, F.F.; Jorge, V.F.C.; Sofia, G.S.; Sandra, M.M.; Joao, C. and Pedro, M., 2007. Histophathological changes in liver and gills epithelium of Nile tilapia, Oreochromis niloticus, exposed to waterborne copper. Pesquisa Veterinária Brasileira - Brazilian Journal of Veterinary Research. Vol. 27, No. 3, pp: 103-109.
  37. Ayoola, S.O., 2008a. Histopathological effects of glyphosate on juvenile African catfish (Clarias gariepinus). Journal of Agriculture and Environmental Sciences. Vol. 4, No. 3, pp: 362-367.
  38. Ayoola, S.O., 2008b. Toxicity of glyphosate herbicides on Nile tilapia (Oreochromis niloticus) juvenile. African Journal of Agricultural Research. Vol. 3, No. 2, pp: 825-834.
  39. Bani, A. and Haghi-Vayghan, A., 2011. Temporal variations in haematological and biochemical indices of the Caspian kutum, Rutilus frisii kutum. Ichthyological Research. Vol. 58, pp: 126-133.
  40. Barber, I.; Hoare, D. and Krause, J., 2000. Effects of parasites on fish behavior: a review and evolutionary perspectives. Reviews in Fish Biology and Fisheries. Vol. 10, pp: 131-165.
  41. Bhagwant, S. and Elahee, K.B., 2002. Pathologic gill lesions in two edible lagoon fish species, Mulloidichthys flavolineatus and Mugil cephalus, from the bay of poudre d'or, Mauritius. Western Indian Ocean. Journal of Marine Science. Vol. 1, No. 1, pp: 35-42.
  42. Blaxhall, P.C. and Daisley, K.W., 1983. Roution haematological methods for use with fish blood. Fish Biology. Vol. 5, pp: 771-781.
  43. Boon, J.H.; Cannaerts, V.H.M.; Augustijn, H.; Machiels, M.A.M.; Decharleroy, D. and Ollevier, F., 1990. The effect of different infection levels with infective Larvae Angullicola crassus. Aquaculture. Vol. 87, pp: 243-253.
  44. Bowden, A.J.; Gardiner, N.M.; Couturier, C.S.; Stecyk, J.A.; Nilsson, G.E.; Munday, P.L. and Rummer, J.L., 2014. Alterations in gill structure in tropical reef fishes as a result of elevated temperatures. Comparative Biochemistry and Physiology. Vol. 175, pp: 64-71.
  45. Bozorgnia, A.; Hosseinifard, M. and Alimohammadi, R., 2011. Acute Effects of Different Temperature in the Blood Parameters of Common Carp (Cyprinus carpio). 2nd International Conference on Environmental Science and Technology IPCBEE. 6, IACSIT Press, Singapore. pp: 52-55.
  46. Bykhovsky-Pavloskaya, I.F.; Gussev, A.V.; Dubinia, M.N.; Izyumova, N.A.; Smirnova, T.S.; Sokolovskaya, I.L.; Shulman, S.S. and Epshtein, V.M., 1964. Key to the parasite of Freshwater Fishes of the U.S.S.R Izdatelstrov, Akademii Nauk S.S.S.R Moskva- Leningrad. Program for acientific Translation, Jerusalem. 919 p.
  47. Camargo, M.M. and Martinez, C.B., 2007. Histopathology of gills, kidney and liver of a Neotropical fish caged in an urban stream. Neotropical Ichthyology. Vol. 5, pp: 327-336.
  48. Chen, G.R.; Sun, L.T.; Lee, Y.H. and Chang, C.F., 1995. Charac-teristics of blood in common carp, Cyprinus carpio, exposed to low temperatures. Journal of Applied Aquaculture. Vol. 5, pp: 21-31.
  49. Clauss, T.M.; Dove, A.D.M. and Arnold, J.E., 2008. Hematologic Disorders of Fish. Veterinary Clinic of North America Exotic Animal Practice. Vol. 11, No. 3, pp: 445-462.
  50. Ellis, A.E., 1977. The Leucocytes of fish: A review. Journal of Fish Biology. Vol. 11, pp: 453-491.
  51. Evans, G.O., 2009. Animal Hematotoxicology. CRC Press. Bocarton. 204 p.
  52. Farkas, J.; Christian, P.; Gallego-Urrea, J.A.; Roos, N.; Hassellov, M.; Tollefsen, K.E. and Thomas, K.V., 2011. Uptake and effects of manufactured silver nanoparticles in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) gill cells. Aquatic Toxicology. Vol. 101, pp: 117-125.
  53. Feist, G.; Van Enennaam, J.P.; Doroshov, S.I.; Schreck, C.B. and Schneider, R.P., 2004. Early identification of sex in cultured white sturgeon (Acipenser transmontanus) using plasma steroid levels. Aquaculture. Vol. 232, pp: 581-590.
  54. Fevolden, S.E.; Røed, K.H. and Fjalestad, K.T., 2002. Selection response of cortisol and lysozyme in rainbow trout and correlation to growth. Aquaculture. Vol. 205, pp: 61-75.
  55. Flores-Lopes, F. and Thomaz, A.T., 2011. Histopathologic alterations observed in fish gills as a tool in environmental monitoring. Brazilian Journal of Biology. Vol. 71, No. 1, pp: 179-188.
  56. Francesco, F.; Satheeshkumar, P.; Senthil Kumar, D.; Caterina, F. and Giuseppe, P., 2012. A Comparative study of hematological and blood chemistry of Indian and Italian Grey Mullet (Mugil cephalus Linneaus 1758). HOAJ Biology. pp: 1-5.
  57. Gaze, W.H. and Wootten, R., 1998. Ectoparasitic species of the genus Trichodina (Ciliophora: Peritrichida) parasitising British freshwater fish. Folia Parasitologica. Vol. 45, No. 3, pp: 177-190.
  58. Goldes, S.A.; Ferguson, H.W.; Moccia, R.D. and Daoust, P.Y., 1988. Histological effects of the inert suspended clay kaolin on the gills of juvenile rainbow trout, Salmo gairdneri. Journal of Fish Diseases. Vol. 11, pp: 23-34.
  59. Haaparanta, A.; Voltenen, E.T. and Hoffman, R.W., 1997. Gill anomalies of perch and roach from four lakes differing in water quality. Journal of Fish Biology. Vol. 50, pp: 575-591.
  60. Hao, L.; Chen, L.; Hao, J. and Zhong, M., 2013. Bioaccumuulation and sub-acute toxicity of zinc nanoparticles in juvenile carp (Cyprinus carpio): A comparative study with its bulk counterparts. Ecotoxicology and Environmental Safety. Vol. 91, pp: 52-60.
  61. Henry, M.A.; Alexis, M.N.; Fountoulaki, E.; Nengas, I. and Rigos, G., 2009. Effects of a natural parasitical infection (Lernanthropus kroyeri) on the immune system of European sea bass, Dicentrarchus labrax L. Parasite Immunology. Vol. 31, No. 12, pp: 729-740.
  62. Houston, A.H., 1990. Blood and circulation. In Methods in fish biology. Edited by CB Schreck and PB Moyle. American Fisheries Society. Bethesda, Maryland. 335 p.
  63. Karagouni, E.; Athanassopoulou, F.; Tsagozis, P.; Ralli, E.; Moustakareas, T.; Lytra, K. and Dotsika, E., 2005. The impact of a successful anti-myxosporean treatment on the phagocyte functions of juvenile and adult Sparus aurata L. International Journal of Immunopathology and Pharmacology. Vol. 18, No. 1, pp: 121-132.
  64. Karlsson-Norrgren, L.; Dickson, W.; Ljungberg, O. and Runn, P., 1986a. Acid water and aluminium exposure: gill lesions and alumunuium accumulation in farmed brown trout, Salmo trutta. Journal of Fish Diseases. Vol. 9, pp: 1-10.
  65. Karlsson-Norrgren, L.; Björklund, I.; Ljungberg, O. and Runn, P., 1986b. Acid water and aluminium exposure: experimentally induced gill lesions in brown trout, Salmo trutta. Journal of Fish Diseases. Vol. 9, pp: 11-26.
  66. Kavitha, C.; Malarvizhi, S.; Senthil, K. and Ramesh, M., 2010. Toxicological effects of arsenate exposure on hematological, Biochemical and liver transaminases activity in an Indian major carp, Catla catla. Food and Chemical Toxicology. Vol. 48, pp: 2848-2854.
  67. Klontz, G.W., 1994. Fish Hematology. In Techniques in Fish Immunology. Edited by JS Stolen, TC Fletcher, AF Rowley, TC Kelikoff, SL Kaattari and SA Smith. SOS Publications. pp: 121-132.
  68. Konstantinov, A.S. and Zdanovich, V., 1986. Peculiarities of fish growth in relation to temperature fluctuation. Journal of Ichthyology. Vol. 26, pp: 65-74.
  69. Krajnovic-Ozertic, M., 1991. Hematological and Biochemical Characteristics of Reared Sea Bass (Dicentrarchus Labrax L.). Acta biol. Jogos. Ichtyologie. Vol. 23, pp: 25-34.
  70. Kubokawa, K.; Watanabe, T.; Yoshioka, M. and Iwata, M., 1999. Effects of acute stress on plasma cortisol, sex steroid hormone and glucose levels in male and female sockeye salmon during the breeding season. Aquaculture. Vol. 172, pp: 335-349.
  71. Lermen, C.L.; Lappe, R.; Crestani, M.; Vieira, V.P. and Gioda, C.R., 2004. Effect of different temperature regimes on metabolic and blood parameters of silver catfish Rhamdia quelen. Aquaculture. Vol. 239, pp: 497-504.
  72. Li, P.; Lewis, D.H. and Gatlin, D.M., 2004. Dietary oligonucleotides from yeast RNA influence immune responses and resistance of hybrid striped bass (Morone chrysops× Morone saxatilis) to Streptococcus iniae infection. Fish and shellfishimmunology. Vol. 16, No. 5, pp: 561-569.
  73. Lom, J. and Dykova, I., 1992. Protozoan Parasites of Fishes. Elsevier Science Publisher Amesterdam. 320 p.
  74. Malek, M. and Mobedi, I., 2001. Occurrence of Clinostomum complanatum (Rudolphi, 1819) (Digenea: Clinostomatidae) in (Osteichthys: Cyprinidae) from Shiroud River, Iran. Iranian Journal of Public Health. Vol. 30, pp: 95-98.
  75. Martinez, C.B.R.; Nagae, M.Y.; Zaia, C.T.B.V. and Zaia, D.A.M., 2004. Morphological and physiological acute effects of lead in the Neotropical fish Prochilodus lineatus. Brazilian Journal of Biology. Vol. 64, No. 4, pp: 797-807.
  76. Molnar, K., 1972. Studies on gill parasiosis of the grass carp (Ctenopharyngodon idella) caused by D. lamellatus Achmerow: HistoPatologycal changes. Acta veterinaria Academiae Scientiarum Hungaricae. Vol. 22, No. 1, pp: 9-24.
  77. Neary, E.T.; Develi, N. and Ozgul. G., 2012. Occurrence of Dactylogyrus species (Platyhelminths, Monogenean) on Cyprinids in Almus Dam Lake, Turkey. Turkish Journal of Fisheries and Aquatic Sciences. Vol. 12, pp: 15-20.
  78. Nikolsky, G.V., 1963. The Ecology of fishes. Academic Press, London. 350 p.
  79. Özdemir, G.; Şanver Çelik, E.; Yılmaz, S.; Gürkan, M. and Kaya, H., 2016. Histopathology and Blood Parameters of Bogue Fish (Boops boops, Linnaeus 1758) Parasitized by Ceratothoa oestroides (Isopoda: Cymothoidae). Turkish Journal of Fisheries and Aquatic Sciences. Vol. 16, pp: 585-596.
  80. Pacheco, M. and Santos, M.A., 2001. Biotransformation, endocrine, and genetic responses of Anguilla anguilla to petroleum distillate products and environmentally contaminated waters. Ecotoxicology Environmental Safty. Vol. 49, pp: 64-75.
  81. Panigrahi, A.; Kiron, V.; Puangkaew, J.; Kobayashi, T.; Statoh, S. and Sugita. H., 2005. The Viability of probiotic bacteria as a factor influencing the immune response in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss). Aquaculture. Vol. 243, pp: 241-254.
  82. Panjvini, F., Abarghuei, S., Khara, H. and Mohammadi Parashkoh, H., 2016. Parasitic infection alters haematology and immunity parameters of common carp, Cyprinus carpio, Linnaeus, 1758. Journal of Parasitic Diseases. Vol. 40, No. 4, pp: 1540–1543.
  83. Patriche, T.; Patriche, N.; Bocioc, E. and Coada, M.T., 2011. Serum biochemical parameters of farmed carp (Cyprinus carpio). Aquaculture, Aquarium, Conservation and Legislation – International Journal of the Bioflux Society. Vol. 4, pp: 137-140.
  84. Poole, B.C. and Dick, T.A., 1985. Parasite recruitment by stocked walleye, Stizostedion vitreumm (Mitchill), fry in small boreal Lake in central Canada. Journal of Wildlife Diseases. Vol. 21, No. 4, pp: 371-376.
  85. Pottinger, T.G. and Carrick, T.R., 2002. Stress responsiveness affects dominant – subordinate relationships in rainbow trout. Hormones and Behavior. Vol. 40, pp: 419-427.
  86. Rotllant, J.; Balm, P.H.M.; Perez-Sanchez, J.; Wendelaar-Bonga, S.E. and Tort, L., 2001. Pituitary and interrenal function in gilthead sea bream (Sparus aurata L., Teleostei) after handling and confinement stress. General and Comparative Endocrinology. Vol. 121, pp: 333-342.
  87. Saber, T.H., 2011. Histological Adaptation to Thermal Changes in Gills of Common Carp Fishes Cyprinus carpio. Rafidain journal of science. Vol. 22, No. 1, pp: 46-55.
  88. Sanders, G.E.; Batts, W.N. and Winton, J.R., 2003. Susceptibility of Zebra fish (Danio rerio) to a Model Pathogen, Spring Viraemia of Carp Virus. Comparative Medicine. Vol. 53, No. 5, pp: 514-521.
  89. Saurabh, S. and Sahoo, P.K., 2008. Lysozyme: an important defence molecule of fish innate immune system. Aquaculture Research. Vol. 39, No. 3, pp: 223-239.
  90. Schlenk, D. and Benson, W.H., 2001. Target organ toxicity in marine and fresh water teleosts. Taylor and Fransis. pp: 1-90.
  91. Siwicki, A.K. and Anderson, D.P., 1993. Nonspecific defence mechanisms assay in fish. II. Potential killing activity of neutrophils and macrophages, lysozyme activity in serum and organs and total immunoglobulin (T-Ig) levels in serum. Fish Diseases Diagnosis and Prevention’s Methods. FAO Project GCP/INT/526/JPN, IFI Olsztyn. pp: 105-112.
  92. Stolen, J.S.; Flecther, T.C.; Rowley, A.F.; Zelikoff, J.T.; Kattari, S.L. and Smith, S.A., 1997. Techniques in fish Immunology. 2nd eds. SOS Publication. Fairhaven, USA. 222 p.
  93. Takabe, S.; Teranishi, K.; Takaki, S.; Kusakabe, M.; Hirose, S.; Kaneko, T. and Hyodo, S., 2012. Morphological and functional characterization of a novel Na+/K+-ATPase immunoreactive, follicle-like structure on the gill septum of Japanese banded houndshark, Triakis scyllium. Cell and Tissue Research. Vol. 348, pp: 141-153.
  94. Tandon, R.S. and Joshi, B.D., 1974. Effect of trypanosome infection on blood glucose levels of some fresh water teleosts. Journal of the Inland Fisheries Society of India. Vol. 6, pp: 81-82.
  95. Tavares-Dias, M. and Moraes, F.R., 2007. Leukocyte and thrombocyte reference values for channel catfish (Ictalurus punctatus) with an assessment of morphological, cytochemical, and ultrastructural features. Veterinary Clinical Pathology. Vol. 36, pp: 49-54.
  96. Tavares-Dias, M.; Ruas de Moraes, F.; Onaka, E.M. and Bonadio Rezende, P.C., 2007. Changes in blood parameters of hybrid tambacu fish parasitized by Dolops carvalhoi (Crustacea, Branchiura), a fish louse. Veterinarski Arhiv. Vol. 77, pp: 355-363.
  97. Temmink, J.; Bowmieister, P.; Jong, P. and Van der Berg, J., 1983. An ultrastructural study of chromate-induced hyperplasia in the gill of rainbow trout, Salmo gairdneri. Aquatic Toxicology. Vol. 4, pp: 165-179.
  98. Wang, P.; Lin, C.; Hwang, L.; Huang, C.; Lee, T. and Hwang, P., 2013. Differential responses in gills of euryhaline tilapia, Oreochromis mossambicus, to various hyperosmotic shocks. Comparative Biochemistry and Physiology. Vol. 152, pp: 544-551.
  99. Wendelaar Bonga, S.E., 1997. The stress response in fish. Physiological Reviews - American Journal of Physiology. Vol. 77, pp: 591-625.
  100. Whyte, S.K., 2007. The innate immune response of finfish: A review of current knowledge. Fish and Shellfish Immunology. Vol. 23, pp: 1127-1151.
  101. Yamaguti, S., 1964. Systema helminthum, The Digenetic Trematodes of vertebrate. Part II. Interscience Publisher. New York. 800 p.
  102. Zapata, A.G.; Torroba, M. and Varas, A., 1997. Vitaminize E. Immunity in fish larvae. Development Biology Standard. Vol. 90, pp: 23-32.