امکان‌سنجی ردیابی روند تغییرات محتوی فلزات سنگین در محیط توسط زنبورعسل به عنوان گونه زیست‌شناساگر

نوع مقاله: محیط زیست جانوری

نویسندگان

1 ﮔﺮوه علوم و مهندسی محیط زﻳﺴﺖ، واﺣﺪ همدان، داﻧﺸﮕﺎه آزاد اﺳﻼمی، همدان، ایران

2 ﮔﺮوه مرتع و آبخیزداری، واﺣﺪ اراک، داﻧﺸﮕﺎه آزاد اﺳﻼمی، اراک، ایران

چکیده

از آن­ جا که زنبورعسل به­علت ویژگی‌ های ذاتی و رفتار تغذیه ‌ای خود از قابلیت بالایی در جذب آلاینده های محیطی و به ‌ویژه فلزات سنگین برخوردار است، این مطالعه با هدف امکان ­­سنجی معرفی زنبورعسل به­ عنوان گونه زیست ‌شناساگر در ردیابی عناصر آرسنیک، روی، سرب و نیکل در محیط در سال 1396 در کانون ‌های عمده زنبورداری و تولید عسل استان مرکزی انجام شد. بدین­ منظور، در مجموع، 180 نمونه خاک، گیاه (شامل ریشه و گل گون)، زنبور عسل و عسل از دوازده ایستگاه واقع در شهرستان‌ های اراک، خمین و شازند جمع ­آوری شد. پس از هضم اسیدی نمونه­ ها، محتوی عناصر در آن‌ ها با استفاده از طیف ‌سنج پلاسمای جفت شده القایی تعیین شد. نتایج نشان داد که میانگین غلظت عناصر (میلی­ گرم در کیلوگرم) آرسنیک، روی، سرب و نیکل در نمونه­ های زنبور عسل به ‌ترتیب برابر با 2/29، 99/90، 4/40 و 2/77 میلی­ گرم در کیلوگرم بوده است. این در حالی است که، میانگین غلظت عناصر مذکور در نمونه ­های عسل به ­ترتیب برابر با 0/55، 11/82، 0/36 و 1/88 میلی­ گرم در کیلوگرم تعیین شد. از آن­ جا که مقایسه بین محتوی عناصر آرسنیک، روی، سرب و نیکل نمونه ‌های گل گون با زنبور عسل  بیانگر وجود همبستگی مثبت و از طرفی مقایسه بین محتوی همین عناصر در نمونه‌ های گل گون با عسل نشان ‌دهنده وجود همبستگی منفی بود، می ‌توان نتیجه گرفت که زنبورعسل به‌ عنوان یک زیست‌‌ شناساگر بالقوه از قابلیت تشخیص روند تغییرات فلزات سنگین در محیطی که در آن زندگی می کنند، برخوردار است.

کلیدواژه‌ها


  1. آقانباتی، ع.، 1389. زمین ­شناسی و توان معدنی استان مرکزی. زمین ­شناسی رشد. دوره 16، شماره 2، صفحات 4 تا 15.
  2. حاج ­رسولی ­ها، ش.؛ امینی، ح.؛ هودجی، م. و نجفی، پ.، 1385. زیست ردیابی آلودگی هوا و خاک در منطقه اصفهان. پژوهش در علوم کشاورزی. دوره 2، شماره 2، صفحات 39 تا 54.
  3. خادم­ حقیقت، م. و قدوسی، ج.، 1364. ﺗﻮزﯾﻊ ﺳﺮب در ﺑﺮگ ﻫﺎی ﭼﻨﺎر ﻧﺴﺒﺖ ﺑﻪ ﻣﺮاﮐﺰ ﺗﺮدد ﺧﻮدروﻫﺎ در ﻣﻨﺎﻃﻖ ﻣﺨﺘﻠﻒ ﺗﻬﺮان. انتشارات ﺟﻬﺎد دانشگاهی تهران. 101 صفحه.
  4. داودپور، ر.؛ سبحان ­اردکانی، س.؛ چراغی، م.؛ عبدی، ن. و لرستانی، ب.، 1397. بررسی قابلیت انباشتگی زیستی و تثبیت آرسنیک و برخی فلزات سنگین توسط گونه گون پنبه‌ ای (Astragalus gossypinus). پژوهش ‌های گیاهی. پذیرفته شده برای انتشار.
  5. درویش ­نیا، ز.؛ ریاحی ­بختیاری، ع.؛ کامرانی، ا. و سجادی، م.، 1394. تجمع زیستی فلزات سنگین (سرب، آهن و روی) در بافت اسکلتی مرجان خانواده  Faviidae و رسوبات پیرامونی آن در جنوب جزیره قشم، خلیج ­فارس. بوم ­شناسی آبزیان. دوره 5، شماره 1، صفحات 77 تا 87.
  6. دهرآزما، ب.؛ رحمتی، ش.؛ اصغری، ح. و صادقیان، م.، 1394. ارزیابی تأثیر معدن متروکه مس چغندر سر بر غلظت عناصر سنگین در خاک و گیاهان بومی منطقه جنوب­ غرب عباس آباد. مهندسی معدن. دوره 10، شماره 27، صفحات 81 تا 94.
  7. رحیم ­ملک، م.؛ فضیلتی، م.؛ غریبی، ش. و وهابی، م.، 1390. ﺑﺮﺭﺳﻲ ﺗﻨﻮﻉ ­ﮊﻧﺘﻴﮑﻲ ﺟﻤﻌﻴﺖ های ﮔﻮﻥ ‌های ﺯﺭﺩ ﻭ ﺳﻔﻴﺪ ﺩﺭ ﻣﻨﺎﻃﻖ ﺣﻔﺎﻇﺖ ‌­شده ﺍﺳﺘﺎﻥ ﺍﺻﻔﻬﺎﻥ ﺑﺎ ﺍﺳﺘﻔﺎﺩﻩ ﺍﺯ ﻧﺸﺎﻧﮕﺮ ISSR. ﺗﻮﻟﻴﺪ ﻭ ﻓﺮآﻭﺭﻱ ﻣﺤﺼﻮﻻﺕ ﺯﺭﺍﻋﻲ و باغی. دوره 1، ﺷﻤﺎﺭﻩ1، صفحات 25 تا 34.
  8. سبحان­ اردکانی، س.؛ جمالی، م. و معانی‌ جو، م.، الف 1393. بررسی غلظت آرسنیک، روی، کروم و منگنز در منابع آب زیر­زمینی دشت رزن و تهیه نقشه پهنه ­بندی عناصر با استفاده از سیستم اطلاعات جغرافیایی. علوم و تکنولوژی محیط ‌زیست. دوره 16، شماره 2، صفحات 25 تا 38.
  9. سبحان ­اردکانی، س.؛ معانی ­جو، م. و اسدی، ه.، ب1393. ﺑﺮرﺳﻲ ﻏﻠﻈﺖ ﺳﺮب، ﻛﺎدﻣﻴﻮم، ﻣﺲ و ﻣﻨﻴﺰﻳﻢ در ﻣﻨﺎﺑﻊ آب زﻳﺮزﻣﻴﻨﻲ دﺷﺖ رزن. مجله پزشکی بالینی ابن سینا، دوره 21، شماره 4، صفحات 319 تا 329.  
  10. سنجر،ف.؛ جواهری، م. و عسکری­ ساری، ا.، 1388. اندازه­ گیری و مقایسه فلزات سنگین (سرب و کادمیوم) در عضله و پوست ماهی زمین کن دم نواری (Platycephalus indicus) منطقه صیادی بندر ماهشهر. بیولوژی دریا. دوره 1، شماره 4، صفحات 35 تا 46.
  11. عاقلان، ن. و سبحان ­اردکانی، س.، 1395. بررسی مخاطره سلامت مصرف چای عرضه ­شده در بازار مصرف شهر همدان (مطالعه پتانسیل خطر آرسنیک، سرب، کادمیوم و کروم). مجله پزشکی بالینی ابن سینا، دوره 23، شماره 1، صفحات 65 تا 74.
  12. عباس ‌زاده، ح.؛ محمدی­ روزبهانی، م. و سبحان­ اردکانی، س.، 1398. امکان ‌سنجی استفاده از برگ درختان کنار (Ziziphus spina-christi) و کهور (Prosopis cineraria) به ‌عنوان زیست ‌شناساگر آلودگی فلزات سنگین منتشرشده از مناطق صنعتی. سلامت و محیط ‌زیست. دوره 12، شماره 1، صفحات 87 تا 100.
  13. عبدی، ن.؛ عبدی، م. و حسن‌ زاده، ص.، 1389. معرفی گیاهان دارویی شهرستان اراک. یافته‌ های نوین کشاورزی. دوره 5، شماره 1، صفحات 37 تا 49.
  14. عظیمی، ع.؛ صفاهیه.، ع.؛ علی ­داداللهی، س.؛ ذوالقرنین، ح. و سواری، ا.، 1390. تجمع زیستی فلزات سنگین جیوه، کادمیوم، سرب و مس در دوکفه ­ای در منطقه بندر امام خمینی (ره). علوم و فنون دریایی. دوره 10، شماره 3، صفحات 23 تا 32.
  15. کرباسی، ع.؛ نبی ­بیدهندی، غ.؛ معطر، ف. و برزگری، ز.، 1388. بررسی و منشأ و دسترسی بیولوژیکی عناصر سنگین در خاک ارتفاعات شمال­ غرب تهران. علوم و تکنولوژی محیط ­زیست. دوره 11، شماره 3، صفحات 29 تا 41.
  16. کیان‌‌ پور، س. و سبحان ­اردکانی، س.، 1396. بررسی محتوی عناصر روی، سرب، کادمیوم و مس در محصول گندم و نان مصرفی برخی از مزارع و نانوایی ‌‌های شهر همدان. بهداشت مواد غذایی. دوره 7، شماره 4، صفحات 83 تا 93.
  17. مشروفه، ا.؛ ریاحی­ بختیاری، ع. و پورکاظمی، م.، 1392. غلظت کادمیوم، نیکل، وانادیوم و روی در عضله و خاویار تاس ماهی ایرانی با تاکید بر ارزیابی ریسک ناشی از مصرف عضله Acipenser persicus. سلامت و محیط. دوره 6، شماره 3، صفحات 407 تا 416.
  18. ملکی­ راد، ع.ا.؛ فانی، ع.؛ عبداللهی، م.؛ عریان، ش.؛ باباپور، و.؛ شریعت ­زاده، س.م.ع. و داودی، م.، 1389. پارامترهای خونی ادراری و روانی- شناختی کارگران معدن مواجهه یافته با سرب و روی. مجله دانشگاه علوم پزشکی اراک. دوره ۱۳، شماره ۴، صفحات 106 تا 114.
  19. نبی ­لو، س.؛ مطلبی، ع. و شیخ ­لویی، ح.، 1396. میزان فلزات سنگین سرب و قلع در عسل­ های تصفیه شده (صنعتی)، تصفیه نشده (سنتی) و موم­دار در استان زنجان. بهداشت مواد غذایی. دوره 7، شماره 4، صفحات 68 تا 71.
  20. هدایتی ­فر، ر.؛ فلاحی، ا. و بیرجندی، م.، 1389. اندازه­ گیری مقدار فلزات سرب و کادمیوم نمونه­ های برنج پر مصرف استان لرستان و مقایسه آن با استانداردهای ملی. یافته. دوره 12، شماره 4، صفحات 15 تا 23.
  21. Achudume, A.C. and Nwafor, B.N., 2010. The ecological assessment of metals in local brands of honey in southwest Nigeria. African Journal of Agricultural Research. Vol. 5, pp: 2608-2610.
  22. Akinola, M.O.; Njoku, K.L. and Ifitezue, N.V., 2011. Assessment of heavy metals (lead and cadmium) concentration in Paspalum orbiculare near municipal refuse dumpsites in Lagos State, Nigeria. Journal of Ecology and the Natural Environment. Vol. 3, pp: 509-514.
  23. Al Naggar, A.; El-Saied, A.; Naiem Amal, I.; Seif Mohamed, I.H. and Mona, H., 2013. Honey bees and their products as a bio-indicator of environmental pollution with heavy metals. Mellifera. Vol. 13, pp: 10-20.
  24. Badiou-Bénéteau, A.; Benneveau, A.; Géret, F.; Delatte, H.; Becker, N.; Brunet, J.L.; Reynaud, B. and Belzunces, L.P., 2013. Honeybee biomarkers as promising tools to monitor environmental quality. Environment International. Vol. 60, pp: 31-41.
  25. Bahreyni, R.; Mirhadi, S.; Javaheri, S. and Talebi, M., 2006. The survey on situation of heavy metals in honey, pollen and adult bees of Tehran Province. Apiaries. Vol. 15, pp: 247-252.
  26. Barganska, Z.; Slebioda, M. and Namieśnik, J., 2016. Honey bees and their products: Bioindicators of environmental contamination. Critical reviews in environmental science and technology. Vol. 46, pp: 235-248.
  27. Bibi, S.; Husain, S.Z. and Malik, R., 2008. Pollen analysis and heavy metals detection in Honey samples from seven selected countries. Pakistan J of Botany. Vol. 40, pp: 507-516.
  28. Bilandzic, N.; Gacic, M.; Dokic, M.; Sedak, M.; Sipusic, D.I.; Koncurat, A. and Gajger, I.T., 2014. Major and trace elements levels in multiflora and uniflora honeys in Croatia. J of Food Composition and Analysis. Vol. 33, pp: 132-138.
  29. Blanco Rodriguez, P.; Vera Tomé, F., Pérez Fernandez, M. and Lozano, J.C., 2006. Linearity assumption in soil to plant transfer factors of natural uranium and radium in Helianthus annuus L. Science of the Total Environment. Vol. 361, pp: 1-7.
  30. Bogdanov, S.B.; Zimerli, M. and Erard, M., 1985. Heavy metals in honey. Lebensmitteluntersuchung und Hygiene. Vol.  77, pp:153-158 (In German).
  31. Bromenshenk, J. and Preston, E.M., 1986. Public participation in environmental monitoring; a means of attaining network capability. Environmental Monitoring and Assessment. Vol. 6, pp: 35-47.
  32. Celli, G. and Maccagnani, B., 2003. Honey bees as bioindicators of environmental pollution. Bulletin of Insectology. Vol. 56, pp: 137-139.
  33. Chen, C.Y. and Chen, M.H., 2003. Investigation of Zn, Cu, Cd and Hg concentration in the oyster of Chi-ku, Taishi and Tapeng Bay, Southwestern Taiwan. Journal of Food and Drug Analysis. Vol. 11, pp: 32-38.
  34. Chirenje, T.; Ma, L.Q.; Chen, M. and Zillioux, E.J., 2003. Comparison between background concentrations of arsenic in urban and non-urban areas of Florida. Advances in Environmental Research. Vol. 8, pp: 137-146.
  35. Chojnacka, K.; Chojnacki, A.; Gorecka, H. and Gorecki, H., 2005. Bioavailability of heavy metals from polluted soils to plants. Science of the Total Environment. Vol. 337, pp: 175-182.
  36. Conti, M.E. and Botré, F., 2001. Honeybees and their products as potential bio-indicators of heavy metal contamination. Environal Monitoring and Assessment. Vol. 69, pp: 267-282.
  37. Crane, E., 1984. Bees, honey and pollen as indicators of metals in the environment. Bee World. Vol. 65, pp: 47-49.
  38. Ding, Q.; Cheng, G.; Wang, Y. and Zhuang, D., 2016. Effect of natural factors on the spatial distribution of heavy metals in soils surrounding mining regions. Science of the Total Environment. Vol. 578, pp: 577-585.
  39. do Nascimento, A.S.; Dechechi Chambo, E.; de Jesus Oliveira, D.; Ramos Andrade, B.; Santana Bonsucesso, J. and de Carvalho, C.A.L., 2018. Honey from stingless bee as indicator of contamination with metals. Sociobiology. Vol. 65, pp: 727-736.
  40. Facchinelli, A.; Sacchi, E. and Mallen, L., 2001. Multivariate statistical and GIS-based approach to identify heavy metal sources in soils. Environmental Pollution. Vol. 114, pp: 313-324.
  41. Formicki, G.; Gren1, A.; Stawarz, R.; Zyśk, B. and Gał1, A., 2013. Metal Content in Honey, Propolis, Wax, and Bee Pollen and Implications for Metal Pollution Monitoring. Polish J of Environmental Studies. Vol. 22, pp: 99-106.
  42. Frias, I.; Rubio, C.; Gonzalez-Iglesias, T.; Gutierrez, A.; Gutierrez, D. and Hardisson, A., 2008. Metals in fresh honeys from Tenerife Island, Spain. Bulletin of environmental Contamination and Toxicology. Vol. 80, pp: 30-33.
  43. Giglio, A.; Ammendola, A.; Battistella, S.; Naccarato, A.; Pallavicini, A.; Simeon, E.; Tagarelli, A. and Giulianini, P.G., 2017. Apis mellifera ligustica, Spinola 1806 as bioindicator for detecting environmental contamination: a preliminary study of heavy metal pollution in Trieste, Italy. Environmental Science and Pollution Research. Vol. 24, pp: 659-665.
  44. Hegazi, A.A. and El-Kady, A., 2010. Effect of road dust on vegetative characters and leaves heavy metal contents of Zizyphus spina-christi (L.). willd, Syzygium cuimini (L.) skeels and Olea europea (L.) seedlings. Horticultural Science and Ornamental Plants. Vol. 2, pp: 98-107.
  45. Hernandez, O.M.; Fraga, J.M.G.; Jimenez, A.I.; Jimenez, F. and Arias, J.J., 2005. Characterization of honey from the Canary Islands: determination of the mineral content by atomic absorption spectrophotometry. Food Chemistry. Vol. 93, pp: 449-458.
  46. Hosseini, S.V.; Aflaki, F.; Sobhanardakani, S. and Bandehkhoda Langaroudi, S., 2015. Selected metals in canned fish consumed in Iran. Iranian Journal of Toxicology. Vol. 8, pp: 1182-1187.
  47. Jeliazkova, I.; Marinova, M. and Peneva, V., 2001. Honey bee and their products as bioindicators for environmental pollution. I. Study on mineral content of body of bee-workers received different doses of microelements with their food. Journal of Animal Science. Vol. 38, pp: 37-40.
  48. Matin, G.; Kargar, K. and Baha Buyukisik, H., 2016. Bio monitoring of cadmium, lead, arsenic and mercury in industrial districts of Izmir, Turkey by using honey bees, propolis and pine tree leaves. Ecological Engineering. Vol. 90, pp: 331-335.
  49. Mohammadi Aghamirlou, H.; Khadem, M.; Rahmani, A.; Sadeghian, M.; Mahvi, A.H.; Akbarzadeh, A. and Nazmara, Sh., 2015. Heavy metals determination in honey samples using inductively coupled plasma-optical emission spectrometry. Journal of Environmental Health Science and Engineering. Vol. 13, pp: 2-8.
  50. Mohammadi Roozbahani, M.; Sobhanardakani, S.; Karimi, H. and Sorooshnia, R., 2015. Natural and anthropogenic source of heavy metals pollution in the soil samples of an industrial complex; a case study. Iranian Journal of Toxicology. Vol. 9, pp: 1336-1341.
  51. Muhammad, S.; Tahir Shah, M. and Khan, S., 2011. Health risk assessment of heavy metals and their source apportionment in drinking water of Kohistan region, northern Pakistan. Microchemical Journal. Vol. 98, pp: 334-43.
  52. Naccari, C.; Macaluso, A.; Giangrosso, G.; Naccari, F. and Ferrantelli, V., 2014. Risk assessment of heavy metals and pesticides in honey from Sicily (Italy). Journal of Food Research. Vol. 3, pp: 107-117.
  53. Nahar Jolly, Y.; Islam, A. and Akbar, S., 2013. Transfer of metals from soil to vegetables and possible health risk assessment. Springerplus. Vol. 2, No. 1, 385 p.
  54. Ozcan, M.M. and AL Juhaimi, F.Y., 2012. Determination of heavy metals in bee honey with connected and not connected metal wires using inductively coupled plasma atomic emission spectrometry (ICP-AES). Environmental Monitoring and Assessment. Vol. 184, pp: 2373-2375.
  55. Perugini, M.; Manera, M.; Grotta, L.; Abete, M.C.; Tarasco, R. and Amorena, M., 2011. Heavy metal (Hg, Cr, Cd, and Pb) contamination in urban areas and wildlife reserves: Honeybees as bioindicators. Biological Trace Element Research. Vol. 140, pp: 170-176.
  56. Pohl, P., 2009. Determination of metal content in honey by atomic absorption and emission spectrometries. Trends in Analytical Chemistry. Vol. 28, pp: 117-128.
  57. Porrini, C.; Sabatini, A.G.; Girotti, S.; Ghini, S.; Medrzycki, P.; Grillenzoni, F.; Bortolotti, L.; Gattavecchia, E. and Celli, G., 2003. Honey bees and bee products as monitors of the environmental contamination. Apiacta. Vol.  38, pp: 63-70.
  58. Rahman, S.H.; Khanam, D.; Adyel, T.; Shahidul Islam, M.; Ahsan, M.A. and Ahedul Akbor, M., 2012. Assessment of Heavy Metal Contamination of Agricultural Soil around Dhaka Export Processing Zone (DEPZ), Bangladesh: Implication of Seasonal Variation and Indices. Applied Sciences. Vol. 2, pp: 584-601.
  59. Rashed, M.; El Haty, M.T. and Mohemed, S.M., 2009. Bee honey as environmental indicator for pollution with heavy metals. Toxicological & Environmental Chemistry.  Vol. 91, pp: 389-403.
  60. Rezaei Raja, O.; Sobhanardakani, S. and Cheraghi, M., 2016. Health risk assessment of citrus contaminated with heavy metals in Hamedan City, potential risk of Al and Cu. Environmental Health Engineering and Management Journal. Vol. 3, pp: 131-135.
  61. Silva, L.; Sichul, R.; Videira, R.; Monteiro, A.P.; Valentao, P. and Andrade, P.B., 2009. Honey from Luso region (Portugal): physicochemical characteristics and mineral contents. Microchemical Journal. Vol. 93, pp: 73-77.
  62. Skorbiłowicz, M.; Skorbiłowicz, E. and Cieśluk, I., 2018. Bees as bioindicators of environmental pollution with metals in an urban area. Journal of Ecological Engineering. Vol. 19, pp: 229-234.
  63. Sobhanardakani, S., 2018. Non-carcinogenic risk assessment of heavy metals through exposure to the household dust (Case study: City of Khorramabad, Iran). Annals of Military and Health Sciences Research. Vol. 16, No. 4, e86594.
  64. Sobhanardakani, S. and Ghoochian, M., 2016. Analysis of heavy metals in surface sediments from Agh Gel Wetland, Iran. Iranian Journal of Toxicology. Vol. 34, pp: 41-46.
  65. Sobhanardakani, S. and Jafari, S.M., 2014. Assessment of heavy metals (Cu, Pb and Zn) in different tissues of common carp (Cyprinus carpio) caught from Shirinsu Wetland, Western Iran. J of Chemical Health Risks. Vol. 4, pp: 47-54.
  66. Sobhanardakani, S. and Jamshidi, K., 2015. Assessment of metals (Co, Ni and Zn) content in the sediments of Mighan Wetland using geo-accumulation index. Iranian Journal of Toxicology. Vol. 30, pp: 1386-1390.
  67. Sobhanardakani, S. and Kianpour, M., 2016. Heavy metal levels and potential health risk assessment in honey consumed in west of Iran. Avicenna Journal of Environmental Health Engineering. Vol. 3, e7795.
  68. Sobhanardakani, S.; Tayebi, L. and Hosseini, S.V., 2018. Health risk assessment of arsenic and heavy metals (Cd, Cu, Co, Pb, and Sn) through consumption of Caviar of Acipenser persicus from Southern Caspian Sea. Environmental Science and Pollution Research. Vol. 25, pp: 2664-2671.
  69. Soriano, M.A. and Fereres, E., 2003. Use of crops for in situ phytoremendiation of polluted soil following a toxic flood from a mine spill. Plant and Soil. Vol. 256, pp: 53-64.
  70. Soylak, M. and Doghan, M., 2000. Lead concentration of dust sample from Nigde city Turkey. Fresenius Environmental Bulletin. Vol. 9, pp: 36-40.
  71. Stecka, H.; Jedryczko, D.; Welna, M. and Pohl, P., 2014. Determination of traces of copper and zinc in honeys by the solid phase extraction pre-concentration followed by the flame atomic absorption spectrometry detection.  Environmental monitoring & assessment. Vol. 186, pp: 6145-6155.
  72. Tuzen, M. and Soylak, M., 2005. Trace heavy metal levels in microwave digested honey samples from MiddleAnatolia, Turkey. J of Food and Drug Analysis. Vol. 13, pp: 343-347.
  73. Wang, A.S.; Angle, J.S.; Chaney, R.L.; Delorme, T.A. and Reeves, R.D., 2006. Soil pH effects on uptake of Cd and Zn by Thlaspi caerulescens. Plant & soil. Vol. 281, pp: 325-337.
  74. Yang, ZH.; Lu, W.; Long, Y.; Bao, X. and Yang, Q., 2011. Assessment of heavy metals contamination in urban topsoil from Changchun City, China. Journal of Geochemical Exploration. Vol. 108, pp: 27-38.
  75. Yoon, J.; Cao, X.; Zhou, Q. and Ma, L.Q., 2006. Accumulation of Pb, Cu, and Zn in native plants growing on a contaminated Florida site. Science of the Total Environment. Vol. 368, pp: 456-464.
  76. Zaric, N.M.; Ilijevic, K.; Stanisavljevic, L. and Grzetic, I., 2017. Use of honeybees (Apis mellifera L.) as bioindicators for assessment and source appointment of metal pollution. Environmental Science and Pollution Research. Vol. 24, pp: 25828-25838. 
  77. Zhelyazkova, I., 2012. Honeybees bioindicators for environmental quality. Bulgarian Journal of Agricultural Science. Vol. 18, pp: 435-442.